Objetivos

Ao final da leitura deste capítulo, o leitor será capaz de

• identificar os principais microrganismos da pneumonia, correlacionando-os com o tipo de imunodeficiência de base do paciente;
• explicar como o tempo de imunossupressão afeta a probabilidade dos agentes causais;
• discutir como o tempo de sintomas afeta o diagnóstico diferencial das pneumonias no imunossuprimido;
• analisar os aspectos de imagem encontrados, correlacionando-os com os principais agentes etiológicos de pneumonia em imunocomprometidos.

Esquema conceitual

Introdução

Pacientes imunocomprometidos são aqueles em que seus mecanismos imunológicos de defesa estão enfraquecidos, o que os predispõe a infecções. Entre as infecções a que esses pacientes estão predispostos, a pneumonia é uma das principais. A incidência e a gravidade da infecção pulmonar são influenciadas por diversas razões relacionadas a defesas do hospedeiro e virulência do agente causal.¹

Embora exista considerável sobreposição entre os microrganismos encontrados em pacientes imunocompetentes e imunocomprometidos, a principal diferença reside no aparecimento de agentes tipicamente oportunistas, como o Pneumocystis jirovecii e o Aspergillus fumigatus.¹

A prevalência de pacientes imunossuprimidos tem aumentado nos últimos anos, em decorrência do desenvolvimento de medicações mais eficazes, notadamente na oncologia e no transplante de órgãos sólidos.

Os exames de diagnóstico por imagem, especialmente a tomografia computadorizada (TC), têm papel crucial na detecção e no tratamento da pneumonia. Nessa perspectiva, o presente capítulo foca a abordagem por imagem das principais causas de pneumonia no paciente imunocomprometido a fim de ajudar os profissionais envolvidos no manejo desses pacientes.

Detecção radiológica da pneumonia

A radiografia de tórax usualmente é o exame inicialmente solicitado na avaliação do paciente com sintomas respiratórios, tendo como principais vantagens:

• a disponibilidade;
• o custo;
• a portabilidade;
• a baixa dose de radiação ionizante.

No entanto, possui limitada sensibilidade e especificidade. Em pacientes com neutropenia febril, por exemplo, a radiografia pode não apresentar alterações em até 72 horas do início do quadro infeccioso.²

A TC, por outro lado, é mais sensível. Em virtude da sua alta resolução espacial e temporal, bem como da ausência de sobreposição de estruturas anatômicas, a TC tem alta acurácia para achados pulmonares patológicos, inclusive sutis (Figura 1A e B).

Quando os achados são multifocais e exuberantes, a TC também apresenta vantagens em relação à radiografia, já que pode mostrar com detalhes a morfologia, o padrão e a distribuição das anormalidades encontradas. Essas alterações, quando associadas ao cenário clínico, podem sugerir um agente etiológico em algumas situações, permitindo que se inicie a terapia empírica de forma mais efetiva enquanto aguardam-se os resultados dos exames microbiológicos.³

Caracterização da pneumonia

Para uma adequada caracterização, é necessário correlacionar o tipo de imunossupressão do paciente com os dados clínicos, radiológicos e laboratoriais, a fim de estreitar a lista de potenciais agentes causais e direcionar corretamente os próximos passos diagnósticos da pneumonia.

Tipos de imunossupressão

A deficiência do sistema imunológico pode ser classificada em cinco tipos principais:

• deficiência do mecanismo de fagocitose;
• deficiência humoral ou de células B;
• deficiência da imunidade celular ou de células T;
• deficiência do sistema complemento;
• deficiência causada por esplenectomia ou hipoesplenismo.

O tipo de deficiência imunológica presente predispõe a determinados agentes etiológicos (Quadro 1), muito embora não seja incomum a associação de mais de um tipo em determinado indivíduo em decorrência da soma da alteração de base com fármacos citotóxicos ou imunossupressores.³

Quadro 1

AGENTES ETIOLÓGICOS MAIS COMUNS DE ACORDO COM O TIPO DE IMUNOSSUPRESSÃO
Tipos de imunossupressão	Agentes etiológicos
	Bactérias	Fungos	Vírus	Parasitas
Fagocitose	Staphylococcus aureus Pseudomonas aeruginosa Klebsiella pneumoniae Escherichia coli	Aspergillus Candidasp	—	—
Células B	Streptococcus pneumoniae Staphylococcus aureus Haemophilus influenzae Pseudomonas aeruginosa	—	—	—
Células T	Legionella Nocardia Micobactérias	Cryptococcus Histoplasma Candidasp Pneumocystis jirovecii	CMV	Toxoplasma gondii
Complemento	Neisseria gonorrhoeae Neisseria meningitidis	—	—	Toxoplasma gondii
Esplenectomia	Streptococcus pneumoniae Staphylococcus aureus Haemophilus influenzae	—	—	—

CMV: citomegalovírus. // Fonte: Adaptado de Oh e colaboradores (2000).³

Deficiência da fagocitose

Neutrófilos e macrófagos são células de defesa do corpo humano que têm por objetivo destruir agentes invasores através de sua absorção, especialmente bactérias e fungos. Adicionalmente, os macrófagos também são essenciais para o funcionamento da resposta imune já que são responsáveis por apresentar antígenos aos linfócitos, bem como liberam substâncias inflamatórias, como citocinas, que ajudam a promover a interação da defesa imunológica.³

As disfunções da fagocitose podem ser decorrentes de alterações quantitativas e/ou qualitativas das células envolvidas neste processo.

A alteração quantitativa mais frequente é a neutropenia, achado comum em pacientes oncológicos na vigência de tratamento quimioterápico. Com efeito, geralmente a contagem de neutrófilos começa a cair entre 3 e 7 dias após cada ciclo, atingindo o valor mais baixo por volta 7 a 14 dias após o tratamento, sendo este o momento de maior vulnerabilidade às infecções.³

Quando o valor dos neutrófilos volta ao normal, mais um ciclo se inicia. Além dos quimioterápicos, a neutropenia também é frequente como consequência de neoplasias que afetam diretamente a medula óssea, como linfoma, leucemia, mieloma e metástases ósseas, bem como naqueles pacientes que são submetidos à radioterapia, especialmente nos ossos, no tórax e no abdome.

Os microrganismos mais associados à deficiência do número de neutrófilos são (Figura 2):¹

• Staphilococcus;
• bactérias Gram-negativas;
• fungos, como o Aspergillus.

Deficiência das células B

Os linfócitos B são responsáveis pela imunidade humoral que se destaca pela resposta imunológica através de anticorpos, capazes de neutralizar ou destruir os antígenos contra os quais foram gerados. Outra função dos anticorpos é a opsonização, caracterizada pela ligação do anticorpo à superfície do agente infeccioso a fim de estimular os fagócitos a destruí-lo. Uma terceira via consiste na ativação do sistema complemento.

A deficiência de anticorpos pode ser classificada em primária ou secundária. A forma primária inclui doenças genéticas relativamente raras que se manifestam durante os primeiros anos de vida como a agamaglobulinemia ligada ao X, na qual crianças do sexo masculino apresentam episódios repetidos de infecção.

A forma secundária é mais prevalente, incluindo patologias como o mieloma múltiplo e a leucemia linfocítica crônica (LLC). Esses pacientes apresentam risco aumentado de infecções por bactérias encapsuladas, as quais possuem uma cápsula de polissacarídeos que inibe a ação de neutrófilos e macrófagos. É necessária a opsonização desses agentes infecciosos por anticorpos antes que os fagócitos possam ingeri-los.

Pacientes com quadros de pneumonia piogênica de repetição podem evoluir com bronquiectasias como consequência desses episódios infecciosos.

Deficiência das células T

As células T têm papel importante tanto na imunidade humoral quanto na imunidade celular.³ Existem duas classes de células T:

• a CD8, que induz apoptose de células infectadas por patógenos intracelulares;
• a CD4, responsável por induzir a resposta fagocitária dos macrófagos (resposta Th1) e a produção de anticorpos pelas células B (resposta Th2).

Deficiências de células T afetam, portanto, ambos os braços da resposta imune adquirida. Podem ser inatas ou adquiridas e predispõem os pacientes a infecções virais, bacterianas, fúngicas e parasitárias, notadamente por patógenos intracelulares, como:

• micobactérias;
• CMV;
• vírus Epstein-Barr (EBV);
• Pneumocystis jirovecii;
• Cryptococcus neoformans.

As deficiências de células T congênitas são raras e incluem:

• síndrome de Di George, associada a malformações faciais;
• síndrome de Wiskott-Aldrich;
• ataxia-telangiectasia;
• imunodeficiência combinada severa.

As deficiências adquiridas são mais comuns e ocorrem em associação a desnutrição, doenças linfoproliferativas, fármacos imunossupressores e infecções virais, notadamente pelo vírus HIV, que infecta as células T CD4 (Figura 3).

Deficiência do sistema complemento

O sistema complemento é composto por um conjunto de enzimas plasmáticas e da superfície celular e atua no combate às infecções. Esse sistema promove a fagocitose, através da opsonização dos agentes infecciosos, bem como causa lise celular pela formação do complexo de ataque a membrana (CAM).

Deficiência causada por hipoesplenismo

O baço é o maior órgão do sistema linfático. Não apenas filtra o sangue, como também produz anticorpos que atuam na opsonização bacteriana, especialmente a imunoglobulina M (IgM), além de remover bactérias aderidas a anticorpos da corrente sanguínea.

Assim, pacientes com hipoesplenismo ou pós-esplenectomia apresentam risco aumentado de infecções bacterianas, notadamente por bactérias capsuladas, tais como:

• Streptococcus pneumoniae;
• Haemophilus influenzae;
• Staphylococcus aureus.

Abordagem da duração e severidade da imunossupressão

Em pacientes imunossuprimidos com suspeita de pneumonia, o primeiro passo diagnóstico é colher uma boa anamnese. Dados fundamentais para um raciocínio em relação a possível agente etiológico incluem o tempo do início dos sintomas e o tipo de imunossupressão.

A duração da imunossupressão em algumas situações determina períodos distintos de susceptibilidade a agentes etiológicos diferentes. Por exemplo, após o transplante de órgãos sólidos, existem três importantes períodos a considerar.

No primeiro mês após o transplante, predominam os microrganismos relacionados aos cuidados hospitalares, sendo mais comuns as bactérias Gram-negativas. Os agentes tipicamente oportunistas, como os fungos e o CMV, tendem a aparecer entre o segundo e o sexto mês pós-cirúrgico, período máximo de imunossupressão. A partir do sexto mês, são mais prevalentes os agentes adquiridos na comunidade, destacando-se as bactérias Gram-positivas⁵ (Figuras 4 e 5).

Em pacientes oncológicos na vigência de tratamento quimioterápico a pneumonia nos primeiros dias geralmente é causada por patógenos comuns à comunidade. Contudo, após duas semanas de neutropenia, a probabilidade de agentes oportunistas, como o Aspergillus, aumenta (Figura 6).

Na população com HIV e CD4+ superior a 200céls/mm³ os agentes predominantes são:

• ;
• Haemophilus influenzae;
• Staphylococcus aureus;
• Mycobacterium tuberculosis.

Quando a contagem do CD4+ encontra-se abaixo de 200céls/mm³, aumenta a probabilidade de:

• tuberculose disseminada;
• Pneumocystis jirovecii;
• micobactérias atípicas.

Naqueles com CD4+ abaixo de 100céls/mm³_,⁶ os patógenos predominantes são tipicamente oportunistas, como Pneumocystis jirovecii, CMV e formas disseminadas de tuberculose ou doenças fúngicas (Figura 7A e B).

Nos indivíduos com aids, a frequência e a causa da pneumonia reflete a contagem dos linfócitos CD4+, que é um indicador da severidade da imunossupressão (Quadro 2).

Quadro 2

RISCO DE INFECÇÃO EM PACIENTES COM AIDSCOM BASE NA CONTAGEM DE CD4 (céls/mm³)
Contagem de CD4	Risco
CD4 > 500	Baixo risco Mais comum: pneumonia bacteriana
CD4 200―500	Risco aumentado de infecção Infecção bacteriana recorrente Tuberculose
CD4 < 200	Pneumocistose Tuberculose disseminada Mycobacterium aviumcomplex
CD4 < 100	CMV Mycobacterium aviumcomplex disseminada Fungos

// Fonte: Adaptada de Allen e colaboradores (2010).⁶

Classes de agentes causais

As classes de agentes causais importantes em imunossuprimidos são bactérias piogênicas, micobactérias, fungos, vírus e parasitas.

Bactérias piogênicas

As bactérias piogênicas são os patógenos mais prevalentes de pneumonia em imunossuprimidos, sendo que todos os tipos de imunossupressão são fatores de risco para pneumonia bacteriana clássica.⁷

Os agentes etiológicos mais frequentemente descritos são Streptococcus pneumoniae, Klebisiella pneumoniae e Haemophillus spp, muito embora haja sucesso no isolamento casual em apenas 50% dos casos, já que a terapia antimicrobiana geralmente é iniciada antes da coleta de amostras para exames laboratoriais.

A administração prolongada de corticoides (acima de 10mg/dia de prednisona ou equivalente por mais de 3 meses) é a principal causa de imunossupressão. Neutropenia profunda por mais de 7 dias (abaixo de 500céls/microL) também é associada a alto risco de pneumonia, e 10% dos pacientes com câncer e pneumonia grave são portadores de neutropenia.

Deficiência humoral e hipogamaglobulinemia são fatores de risco para episódios infecciosos pulmonares, notadamente por:

• Streptococcus pneumoniae;
• Haemophilus influenzae.

Os pacientes com hipoesplenismo apresentam risco aumentado de infecção por bactérias encapsuladas. Por isso, é obrigatória a vacinação para pneumococos, meningococos e Haemophilus influenzae nessa população.

Fatores de risco específicos são relacionados a pneumonia por nocardia e Legionella. Ambas têm sido descritas em portadores de neoplasias de órgãos sólidos e hematológicas, bem como transplantados e pacientes em uso de corticoides em altas doses. Esses dois microrganismos podem ainda envolver o sistema nervoso central (SNC), articulações e coração, sendo especialmente suspeitados quando há envolvimento extrapulmonar do processo infeccioso.

Pneumonia bacteriana recorrente é uma doença definida de aids. Apesar da efetividade da terapia antirretroviral, que reduziu a incidência de infecção por agentes oportunistas como o Pneumocystis jirovecii nessa população, o paciente infectado pelo HIV tem risco de desenvolver pneumonia bacteriana de 10 a 25 vezes maior que a população geral.

O agente etiológico mais comum é o Streptococcus pneumoniae, assim como na população geral; no entanto, o risco de infecção disseminada é 100 vezes maior no paciente com HIV. Outras bactérias comuns são Haemophilus influenzae (segunda causa mais comum) e Staphylococcus aureus. A infecção por Staphylococcus aureus tem associação com uso de fármacos intravenosos (IV). Na população HIV positiva, deve-se considerar infecção pela cepa resistente à meticilina — Staphylococcus aureus resistente à meticilina (MRSA).

Rhodococcus equi é uma bactéria que infecta cavalos e outros animais, sendo a infecção em seres humanos rara. Em 80% dos casos ocorre em pacientes HIV-positivos, notadamente com contagem de CD4 inferior a 200céls/mm³, e o local de acometimento mais comum é o pulmão.

A angiomatose bacilar é uma infecção disseminada multissistêmica observada quase que exclusivamente em pacientes com HIV, causada pela bactéria Bartonella henselae. A angiomatose bacilar é transmitida através do contato com animais, como o gato. Acomete:

• pele;
• mucosas;
• pulmões;
• órgãos viscerais;
• esqueleto;
• SNC.

Diferente do sarcoma de Kaposi, as lesões cutâneas da angiomatose bacilar são dolorosas e friáveis e costumam possuir um halo eritematoso. Essa infecção deve ser considerada em pacientes com suspeita clínica de sarcoma de Kaposi. A angiomatose bacilar responde muito bem à antibioticoterapia adequada com eritromicina e doxicilina, mas é fatal sem terapêutica adequada.⁸

Pneumonia bacteriana deverá ser considerada em pacientes com sintomas como:

• febre;
• tosse produtiva;
• dispneia;
• dor pleurítica.

Além disso, devem ser consideradas opacidades em exames radiológicos discutidas adiante neste capítulo.

Os testes diagnósticos laboratoriais não invasivos iniciais incluem:

• coleta de escarro;
• hemoculturas;
• detecção de antígenos bacterianos na urina.

Amostras de escarro espontâneo ou induzido colhidas e enviadas para coloração Gram raramente são informativas, e a cultura de escarro apresenta baixa sensibilidade. Já o aspirado endotraqueal tem maior chance de isolar o agente causal, especialmente se colhido imediatamente após a intubação.⁹

A hemocultura também apresenta baixa sensibilidade, sendo obtidos melhores resultados quando o envolvimento pulmonar é grave. A detecção de antígenos na urina é solicitada para Streptococcus pneumoniae e Legionella pneumophila, com sensibilidade de 61 e 63% respectivamente.⁹

Já os testes invasivos incluem o lavado broncoalveolar (LBA) e a biópsia transbrônquica ou aberta, porém apresentam risco de eventos adversos, como hipoxemia.⁹

A terapia empírica inicial deve levar em conta protocolos bem estabelecidos, considerando-se os patógenos mais prevalentes e a resistência antimicrobiana locorregional. Entretanto, em casos de pneumonia grave, a taxa de mortalidade é alta — infecções bacterianas podem evoluir para choque séptico (CS) e insuficiência respiratória (IR) grave.

Micobactérias

O risco de tuberculose ativa é aumentado em pacientes com deficiência da imunidade celular, tais como portadores de diabetes, neoplasias malignas, HIV e transplante de órgãos sólidos, já que o bacilo de Koch é um patógeno intracelular obrigatório.¹⁰

Receptores de transplante de órgãos sólidos, por exemplo, apresentam um risco de 20 a 74 vezes maior que a população imunocompetente de desenvolver a doença. Nos pacientes HIV-positivos, a tuberculose pulmonar é uma importante causa de mortalidade. Pacientes com aids têm maior predisposição às formas disseminadas da doença e à tuberculose resistente a fármacos.

A reativação de uma infecção latente é o principal mecanismo de desenvolvimento de tuberculose no imunocomprometido adulto. O diagnóstico laboratorial de tuberculose baseia-se na demonstração do bacilo em culturas ou histopatológico, sendo não raro um desafio em virtude da pobreza bacilar de muitos pacientes imunossuprimidos.

Os fatores de risco para infecção por micobactérias não tuberculosas são semelhantes aos da tuberculose. Em virtude da ampla presença desses microrganismos no meio ambiente, sua presença em secreção não estéril pode corresponder apenas à colonização, e não à infecção, sendo necessários critérios clínicos, radiológicos e microbiológicos para o estabelecimento definitivo da doença.

As principais espécies que causam doença em seres humanos são a Mycobacterium kansasii e os representantes do complexo Mycobacterium avium (Figura 8A e B).

Fungos

Doenças fúngicas oportunistas são importante causa de morbidade e mortalidade em pacientes imunossuprimidos, especialmente os bastante comprometidos. Os principais agentes etiológicos encontrados são as espécies de Aspergillus, de Cryptocococcus e o Pneumocystis jirovecii.¹¹

A aspergilose acomete geralmente pulmões e seios da face, sendo o principal fator de risco a neutropenia grave e prolongada. A criptococose, por sua vez, tem predileção pelos pulmões e SNC, infectando indivíduos com deficiência da imunidade celular (Figura 9A e B).

Em pacientes com HIV, a doença costuma apresentar-se de forma disseminada, principalmente nos pacientes com contagem de CD4 inferior a 100céls/mm³. Os pulmões são a porta de entrada do fungo, mas as manifestações neurológicas dominam o quadro clínico, sugerindo o diagnóstico.

A neurocriptococose manifesta-se com:

• meningoencefalite;
• criptococomas;
• cistos gelatinosos.

O pulmão é o segundo sítio de acometimento mais comum.

A evolução clínica da pneumocistose é tipicamente subaguda ou crônica, com tosse seca e dispneia, e 90% dos pacientes com pneumocistose possuem aumento dos níveis séricos de lactato desidrogenase.¹²

Em pacientes com neoplasias hematológicas, neutropenia prolongada e transplantados, as infecções fúngicas angioinvasivas são uma importante causa de infecção pulmonar e mortalidade. A mais comum delas é a aspergilose, no entanto também se destacam a mucormicose e a fusariose, que podem ter apresentação clínica e achados de imagem diferentes, permitindo ao radiologista sugerir o diagnóstico.

A mucormicose é causada por fungos dos gêneros Rhizopus e Mucor. Os principais fatores de risco para infecção são:

• diabetes melito (DM) mal controlado (incluindo pacientes com cetoacidose diabética);
• infecções hematológicas;
• transplante de órgãos.

O principal sítio de acometimento são os seios da face, nos quais a doença causa rinossinusite invasiva, seguidos por pulmões e pele.

Pacientes neutropênicos com histórico de uso de voriconazol profilático, ou para tratamento de infeção por Aspergillus ou Candida, têm risco aumentado de infecção.

A fusariose é causada pelos fungos oportunistas do gênero Fusarium e acontece principalmente em pacientes neutropênicos com neoplasias hematológicas ou em transplantados. A pista para seu diagnóstico é a presença de lesões cutâneas (especialmente celulite acometendo os dígitos do pé). Em virtude do padrão de disseminação hematogênico para os pulmões, a positividade das hemoculturas é maior na fusariose que nas outras duas infecções fúngicas invasivas supracitadas.

Vírus

Vírus comuns na comunidade, tais como influenza e vírus sincicial respiratório, são potencialmente fatais em imunocomprometidos. Fatores de risco para pneumonia viral são semelhantes aos de infecção por bactérias piogênicas, e coinfecção entre ambos os microrganismos é comum em imunossuprimidos. A sintomatologia é inespecífica, sendo necessário demonstrar o microrganismo causal em testes laboratoriais.¹³

O CMV é um agente viral que tem importância na pneumonia em receptores de órgãos sólidos e no paciente com HIV. Após o transplante, a infecção ocorre mais frequentemente por reativação de infecção latente ou por transferência do vírus de um doador positivo para um receptor com sorologia negativa.¹⁴

No entanto, em decorrência da utilização de tratamento preemptivo, que consiste em monitorização intensa da viremia, iniciando-se o tratamento com ganciclovir IV nos pacientes positivos antes do aparecimento dos sintomas clínicos, houve um declínio mundial na taxa dessa infecção, sendo estimado atualmente em cerca de 1% a taxa de pneumonia por CMV em transplantados.¹⁴

No indivíduo com HIV, a pneumonia por CMV ocorre em pacientes com imunossupressão grave, tipicamente com contagem de CD4 inferior a 50céls/mm³, geralmente por reativação de infecção latente, já que cerca de 90% dos pacientes com HIV têm IgG positivo para CMV.

O acometimento extrapulmonar pode ajudar na suspeita clínica de pneumonia por CMV, sobretudo se o paciente tiver sinais de retinite, acometimento do trato gastrintestinal (por exemplo, esofagite e colite) ou hepatobiliar (colangiopatia relacionada ao HIV, hepatite por vírus não hepatotrópico e colicistite alitiásica).

O SARS-CoV-2, um coronavírus identificado inicialmente na cidade de Wuhan, China, em dezembro de 2019, emergiu recentemente como grande problema de saúde pública em todo o mundo. O vírus pode causar pneumonia com evolução para IR grave.

Embora tenha se postulado que pacientes imunodeprimidos tivessem menor chance de desenvolver a temida tempestade inflamatória decorrente da doença ocasionada pelo SARS-CoV-2, vários estudos mostraram maior mortalidade em imunocompetentes, principalmente em portadores de neoplasia maligna e transplantados¹⁵ (Figura 10).

Um estudo de coorte com 928 pacientes oncológicos nos Estados Unidos e no Canadá, por exemplo, evidenciou mortalidade de 13% na população estudada (contra cerca de 1% na população imunocompetente), sendo que 39% deles estavam em tratamento ativo da doença de base.¹⁶

Parasitas

Entre os parasitas relacionados à infecção respiratória em imunossuprimidos, destaca-se o Toxoplasma gondii. Fatores de risco para toxoplasmose incluem deficiência de células T e do sistema complemento, encontrados especialmente em portadores de neoplasias hematológicas, aids e transplantados de medula óssea.³

A toxoplasmose em imunocomprometidos frequentemente compromete os pulmões e o SNC, podendo evoluir para falência de múltiplos órgãos (FMO). A sorologia é útil em pacientes previamente não infectados pelo parasita, sendo o diagnóstico nos demais obtido por PCR no sangue, além de análise do LBA ou histopatológico.³

Achados radiológicos

Consolidação, nódulos e padrão intersticial são os achados radiológicos discutidos a seguir.

Consolidação

Segundo dados de literatura, as alterações tomográficas mais frequentes em imunossuprimidos com pneumonia são as consolidações lobares, fato associado à alta prevalência desse padrão radiológico com os agentes etiológicos mais encontrados nesta patologia, as bactérias piogênicas. Streptococcus pneumoniae é o agente etiológico mais comum.⁵

Na TC, a pneumonia lobar é caracterizada por consolidação homogênea contendo broncogramas aéreos, podendo apresentar uma distribuição lobar, segmentar ou subsegmentar (Figura 11A e B).

Já a broncopneumonia ocorre quando o agente etiológico, depositado no epitélio bronquiolar, induz inflamação local aguda e, a partir daí, estende-se aos espaços alveolares. A lesão tipicamente poupa septos lobulares, envolvendo determinados lóbulos e poupando os adjacentes, o que determina o aparecimento descontínuo de pequenas áreas de consolidação. Classicamente, nesse padrão destacam-se as bactérias atípicas, bem como é o padrão mais prevalente na pneumonia de origem nosocomial.⁸

Cavitações podem ser encontradas em pneumonia por¹⁷

• Pseudomonas aeruginosa;
• Nocardia;
• Klebisiella pneumoniae.

Klebisiella pneumoniae é uma bactéria Gram-negativa que tende a afetar pacientes moderadamente imunossuprimidos, sobretudo:¹⁷

• alcoolistas;
• tabagistas;
• diabéticos.

Klebisiella pneumoniae pode determinar uma exsudação rápida e progressiva com o aparecimento do sinal do “lobo pesado”.¹⁷

Pseudomonas aeruginosa deve ser considerada em pacientes com doença pulmonar obstrutiva crônica (DPOC), aqueles com tratamento prolongado com antibióticos e corticoides, bem como pneumonia hospitalar, sendo o padrão de broncopneumonia o mais comum associado a esse agente etiológico (Figura 12).

Na nocardiose os achados radiológicos mais comuns são consolidações multifocais, bem como nódulos e massas múltiplos. As consolidações frequentemente contêm focos de menor atenuação, mais bem detectados na TC com contraste, que podem escavar. Também são descritos abscessos pulmonares, disseminação endobrônquica, com micronódulos centrolobulares, opacidades em árvore em brotamento, invasão da parede torácica e derrame pleural.¹⁸

Linfonodomegalias mediastinais são incomuns. O diagnóstico diferencial é feito com outras infecções pulmonares que causam consolidações multifocais e múltiplos nódulos e massas, como infecções fúngicas e micobacterianas, além de neoplasias. Quando há envolvimento da parede torácica, o diferencial inclui especialmente tuberculose e actinomicose.¹⁸

Os achados da pneumonia bacteriana em pacientes com aids são muitas vezes similares aos encontrados em imunocompetentes, porém em até metade dos casos a apresentação radiológica difere da consolidação lobar. As lesões tendem a ser bilaterais com padrão reticulonodular multifocal.¹⁹

Na infecção pelo Rhodococcus equi destacam-se consolidações e escavações, com predomínio nos lobos superiores, sendo o principal diagnóstico diferencial a tuberculose. Outros achados são:¹⁹

• opacidades em vidro fosco;
• micronódulos centrolobulares;
• opacidades em árvore em brotamento.

O diagnóstico é realizado através da detecção direta do agente no material obtido por lavado ou punção, ou através de cultura.¹⁹

A apresentação radiológica da tuberculose depende do grau de imunossupressão do paciente. À medida que a imunossupressão se torna mais grave, por exemplo, nos pacientes HIV-positivos com contagem de CD4 inferior a 200céls/mm³, tornam-se mais prováveis os achados de tuberculose primária em relação à tuberculose pós-primária.

Na primeira, predominam massas e consolidações associadas a escavações e pequenos nódulos centrolobulares com padrão de árvore em brotamento. Essas lesões predominam no segmento apicoposterior dos lobos superiores e no segmento superior dos lobos inferiores.

Na forma primária da doença, as lesões localizam-se em sítios não usuais, como o lobo médio e os lobos inferiores, bem como mais comumente ocorrem linfonodomegalias necróticas e nódulos miliares¹⁰ (Figuras 13 e 14A e B).

Em pacientes com HIV e contagem de CD4 inferior a 100céls/mm³, pode ser observado o padrão miliar, com micronódulos distribuídos de forma randômica em ambos os pulmões e sinais de doença extrapulmonar.

Nódulos

Nódulos pulmonares são achados frequentes em pneumonia nos imunossuprimidos. Logan e colaboradores⁴ reportaram 149 complicações pulmonares em sua série, das quais em 44% dos casos foram encontrados nódulos pulmonares, sendo 75% deles de etiologia infecciosa.³

Em pacientes imunocomprometidos não portadores de HIV com neutropenia grave e prolongada, múltiplos grandes nódulos com crescimento rápido geralmente estão associados a bactérias piogênicas ou infecção fúngica, particularmente por Aspergillus, Mucor, Candida e Cryptococcus7 (Figura 15).

A aspergilose pode apresentar-se de duas formas principais: angioinvasiva e invasiva de vias aéreas (VA). A forma angioinvasiva ocorre quase exclusivamente em pacientes muito neutropênicos, caracterizando-se patologicamente por invasão e oclusão de pequenas artérias pulmonares pelas hifas do fungo, causando infartos hemorrágicos com necrose coagulativa central e hemorragia periférica.

Na TC, essa lesão apresenta o “sinal do halo”, que se caracteriza por nódulos ou áreas focais de consolidação circundadas por halo de vidro fosco⁶ (ver Figura 2). Embora inicialmente descrito como específico da aspergilose, pode ser visto em pneumonia por vários outros agentes etiológicos, inclusive na COVID-19¹⁵ (Figura 16).

Uma manifestação tardia da aspergilose angioinvasiva é o chamado “sinal do crescente aéreo”, caracterizado por área circunferencial de radiolucência em nódulo ou consolidação, que costuma aparecer 2 ou 3 semanas após o início dos achados radiológicos do Aspergillus. Esse sinal indica a fase de recuperação da infecção, sendo um marcador de bom prognóstico (Figura 17).

O outro tipo de apresentação da aspergilose em neutropênicos é a forma invasiva de VA, que reflete broncopneumonia fúngica. Na TC, identificam-se pequenos nódulos e nódulos com padrão de árvore em brotamento, sendo radiologicamente incaracterístico de broncopneumonia por outros agentes etiológicos¹¹ (Figura 18).

Alguns achados de imagem favorecem a possibilidade de mucormicose sobre aspergilose nos pacientes neutropênicos e, por isso, devem ser de conhecimento do radiologista. São eles:

• sinal do halo invertido;
• sinusite fúngica concomitante;
• presença de mais de dez lesões pulmonares;
• derrame pleural.

Desses achados, o mais importante é a presença do sinal do halo invertido, que se caracteriza por uma opacidade em vidro fosco central cercada de um halo de consolidação.

Em pacientes com HIV, o padrão nodular pode refletir pneumonia por bactérias piogênicas, tuberculose, êmbolos sépticos, angiomatose bacilar, criptococose, entre outros microrganismos, sendo a distribuição das lesões em conjunto com o grau de imunossupressão e os dados clínicos fundamentais para se estreitar a lista de potenciais agentes casuais.

Os achados radiológicos da angiomatose bacilar incluem:

• nódulos pulmonares, tipicamente com distribuição peribroncovascular;
• espessamento septal;
• linfonodomegalias mediastinais, abdominais e periféricas com intenso hiper-realce ao contraste;
• massas de partes moles hipervascularizadas;
• pequenos nódulos hipoatenuantes hepáticos e esplênicos;
• lesões hipervasculares no SNC.

O envolvimento ósseo caracteriza-se pela presença de lesões osteolíticas dolorosas, associadas à reação periosteal e massas de partes moles.

A criptococose pulmonar é a infecção fúngica mais comum no HIV, acometendo cerca de 10% dos pacientes com aids. Os achados radiológicos típicos incluem nódulos (geralmente maiores que 1,0cm) e massas, solitários ou múltiplos, e consolidações, que podem evoluir para escavações.

Já os nódulos pulmonares decorrentes de infecção viral costumam ser pequenos. Franquet e colaboradores reportaram em sua série que, em casos de infecção com predominância de nódulos menores que 1,0cm, os agentes etiológicos mais encontrados foram os vírus²⁰ (Figura 19).

Micronódulos difusos com padrão miliar podem ser encontrados em imunossuprimidos nos casos de disseminação hematogênica do agente casual. Os agentes etiológicos mais prevalentes com esse padrão tomográfico são o Mycobacterium tuberculosis e Histoplasma capsulatum (Figura 20).

Padrão intersticial

A principal apresentação radiológica que reflete o comprometimento intersticial pulmonar é a opacidade em vidro fosco multifocal ou difusa, sendo o CMV e a pneumocistose importantes agentes etiológicos da pneumonia em imunossuprimidos com este padrão de apresentação tomográfica.

Os achados tomográficos mais comuns da pneumonia por CMV são opacidades em vidro fosco multifocais esparsas e nódulos, que podem apresentar distribuição centrolobular ou randômica, atenuação sólida ou em vidro fosco. A dimensão dos nódulos é comumente inferior a 1,0cm.¹⁴

Sinal do halo também é descrito na pneumonia por CMV. Embora não sejam comuns, consolidações podem ser observadas com a progressão da pneumonia em função da resposta inflamatória deficiente dos pacientes usualmente acometidos.¹⁴

Na pneumonia por Pneumocystis jirovecii, os achados radiológicos típicos na TC de tórax são opacidades em vidro fosco, com distribuição peribroncovascular bilateral e simétrica, sem envolvimento da periferia dos pulmões (subpleural sparing), geográfica ou difusa, além de pavimentação em mosaico. A doença caracteristicamente tem predomínio nos lobos superiores (Figura 21).

Um terço dos pacientes desenvolve cistos pulmonares, que representam pneumatoceles.¹² Consolidações podem ser detectadas com a evolução da doença e normalmente estão relacionadas à pneumonia em organização.

Achados atípicos são mais comuns em pacientes que desenvolvem pneumocistose apesar do uso de quimioprofilaxia. Nesses indivíduos, a infecção pode se apresentar como consolidação focal ou multifocal assimétrica e como doença nodular, com múltiplos nódulos ou nódulo solitário (forma granulomatosa), bem como micronódulos centrolobulares ou randômicos.

Em pacientes que realizam quimioprofilaxia com pentamidina inalatória, doença cística extensa e confluente nos ápices pulmonares é descrita, em virtude da menor deposição do fármaco nessas regiões. Opacidades em árvore em brotamento, derrame pleural, escavações e linfonodomegalias mediastinais são incomuns e, caso presentes, devem orientar a pesquisa de outras infecções.

Complicações relacionadas à pneumocistose incluem:

• pneumotórax devido à ruptura de cistos pulmonares;
• fibrose intersticial;
• proteinose alveolar secundária.

O diagnóstico pode ser estabelecido através do isolamento do Pneumocystis jirovecii na cultura de escarro ou LBA.

No Quadro 3, a seguir, relacionam-se as causas mais comuns de infecção no imunossuprimido com os padrões encontrados na TC.²¹

Quadro 3

PADRÕES DE IMAGEM NA TC DE TÓRAX NO PACIENTE IMUNOSSUPRIMIDO: CAUSAS MAIS COMUNS
Padrão	Descrição
Vidro fosco difuso bilateral	Pneumocistose e pneumonia por CMV
Nódulos	< 1cm de diâmetro	Pneumonia viral
	> 1cm de diâmetro	Aspergilose angioinvasiva Infecção micobacteriana Embolia séptica
	Sinal do halo	Aspergilose angioinvasiva Candidíase Pneumonia por CMV
	Escavação	Staphylococcus aureus Bactérias Gram-negativas Embolia séptica Infecção micobacteriana Aspergilose angioinvasiva
	Padrão em árvore em brotamento	Bronquiolite infecciosa de qualquer causa
	Padrão miliar	tuberculose Infecções fúngicas
Consolidação	Lobar	Pneumococcus Klebsiella
	Broncopneumonia	Bactérias Gram-negativas Staphylococcus aureus Micobactérias

// Fonte: Adaptado de Muller e colaboradores (2007).²¹

Paciente do sexo feminino, 39 anos, HIV positiva com diagnóstico em 2008 e em uso irregular de terapia antirretroviral, admitida com dor e abaulamento em quadril esquerdo após trauma, sem sinais flogísticos locais. Ao exame físico, a paciente apresentava ainda linfonodomegalias supraclaviculares à esquerda. Contagem de CD4 de 20céls/mm³.

A paciente realizou estudo tomográfico com contraste IV de pescoço, tórax, abdome superior, pelve e quadris, que evidenciou erosões ósseas metadiafisárias no fêmur esquerdo e volumosas coleções da musculatura proximal da coxa, sem sinais inflamatórios na gordura subcutânea adjacente (abscessos frios).

Nas demais imagens obtidas, foram caracterizadas linfonodomegalias com centro hipodenso e realce periférico na região supraclavicular esquerda e nas cadeias mediastinais, além de múltiplos nódulos pleurais bilaterais.

O acometimento pulmonar era incaracterístico, com pequenos nódulos pulmonares esparsos e com distribuição randômica e um foco de consolidação na língula (Figuras 22―27).

Conclusão

Com a crescente população de imunossuprimidos, em decorrência da melhora no tratamento médico-hospitalar e do desenvolvimento de novas estratégias terapêuticas para um grande número de condições patológicas no dia a dia, o radiologista cada vez mais deve estar preparado para atender esses pacientes. Entre os episódios infecciosos que podem acometê-los, a pneumonia é uma das principais. Portanto, o conhecimento da deficiência imunológica de base associado ao quadro clínico-radiológico é fundamental para se estreitar a lista de potenciais agentes causais e guiar adequadamente o clínico no manejo do paciente imunossuprimido.

Atividades: Respostas

Atividade 1 // Resposta: B

Comentário: Embora a TC seja superior à radiografia na detecção das alterações pulmonares decorrentes da pneumonia, em alguns casos os achados radiográficos, como, por exemplo, uma consolidação lobar, em conjunto com os dados clínicos/laboratoriais, são suficientemente claros para o estabelecimento seguro da terapia empírica inicial.

Atividade 2 // Resposta: D

Comentário: Neutrófilos, bem como macrófagos, são células de defesa do nosso corpo que têm por objetivo destruir agentes invasores através de sua absorção, especialmente bactérias e fungos. Ademais, os macrófagos também são essenciais para o funcionamento da resposta imune já que são responsáveis por apresentar antígenos aos linfócitos e liberar substâncias inflamatórias, como citocinas, que ajudam a promover a interação da defesa imunológica.

Atividade 3

RESPOSTA: A alteração quantitativa mais frequente é a neutropenia, achado comum em pacientes oncológicos na vigência de tratamento quimioterápico. Com efeito, geralmente a contagem de neutrófilos começa a cair entre 3 e 7 dias após cada ciclo, atingindo o valor mais baixo por volta de 7 a 14 dias após o tratamento, sendo esse o momento de maior vulnerabilidade às infecções.

Atividade 4 // Resposta: D

Comentário: A deficiência de anticorpos pode ser classificada em primária ou secundária. A forma primária inclui doenças genéticas relativamente raras que se manifestam durante os primeiros anos de vida, como a agamaglobulinemia ligada ao X, na qual crianças do sexo masculino apresentam episódios repetidos de infecção. Já a forma secundária é mais prevalente, incluindo patologias como o mieloma múltiplo e a LLC. Esses pacientes apresentam risco aumentado de infecções por bactérias encapsuladas, as quais possuem uma cápsula de polissacarídeos que inibe a ação de neutrófilos e macrófagos, sendo então necessária a opsonização desses agentes infecciosos por anticorpos antes que os fagócitos possam ingeri-las.

Atividade 5 // Resposta: B

Comentário: Há duas classes de células T, a CD8, que induz apoptose de células infectadas por patógenos intracelulares, e a CD4, responsável por induzir a resposta fagocitária dos macrófagos (resposta Th1) e a produção de anticorpos pelas células B (resposta Th2). As deficiências de células T congênitas são raras. As deficiências adquiridas são mais comuns e ocorrem em associação a desnutrição, doenças linfoproliferativas, drogas imunossupressoras e infecções virais, notadamente pelo vírus HIV, que infecta as células T CD4.

Atividade 6 // Resposta: B

Comentário: Os agentes tipicamente oportunistas predominam no chamado período intermediário, entre 2 e 6 meses após a cirurgia do transplante renal, onde há a maior imunossupressão a fim de se evitar a rejeição do enxerto.

Atividade 7 // Resposta: A

Comentário: Na população com HIV e CD4+ superior a 200céls/mm³, os agentes predominantes são Streptococcus pneumoniae, Haemophilus influenzae, Staphylococcus aureus e Mycobacterium tuberculosis. Quando a contagem do CD4+ encontra-se abaixo de 200céls/mm³, aumenta a probabilidade de tuberculose disseminada, Pneumocystis jirovecii e micobactérias atípicas.

Atividade 8 // Resposta: D

Comentário: Os agentes etiológicos mais frequentemente descritos são Streptococcus pneumoniae, Klebisiella pneumoniae e Haemophillus spp. Rhodococcus equi é uma bactéria que infecta cavalos e outros animais, sendo a infeção em seres humanos rara. Em 80% dos casos, ocorre em pacientes HIV-positivos, notadamente com contagem de CD4 inferior a 200céls/mm³. A pneumonia por bactérias no paciente HIV-positivo pode acontecer com qualquer contagem de CD4, mas prevalece nos pacientes com CD4 inferior a 200céls/mm³.

Atividade 9

RESPOSTA: A reativação de uma infecção latente é o principal mecanismo de desenvolvimento de tuberculose no imunocomprometido adulto.

Atividade 10 // Resposta: C

Comentário: A infecção fúngica angioinvasiva mais comum delas é a aspergilose, no entanto destacam-se a mucormicose e a fusariose, que podem ter apresentação clínica e achados de imagem diferentes, permitindo ao radiologista sugerir o diagnóstico. A mucormicose é causada por fungos dos gêneros Rhizopus e Mucor. A fusariose é causada pelos fungos oportunistas do gênero Fusarium e acontece principalmente em pacientes neutropênicos com neoplasias hematológicas ou em transplantados. A pista para seu diagnóstico é a presença de lesões cutâneas (especialmente celulite acometendo os dígitos do pé).

Atividade 11 // Resposta: C

Comentário: A coinfecção de agentes virais com bactérias piogênicas é comum em pacientes imunossuprimidos. Agentes virais são importantes causas de pneumonia em imunossuprimidos, com apresentação clínica variada, desde sintomas gripais inespecíficos até infecção fulminante. Manifestam-se caracteristicamente por opacidades em vidro fosco refletindo intersticiopatia.

Atividade 12 // Resposta: C

Comentário: Pneumocystis jirovecii é um fungo oportunista que cursa geralmente com padrão intersticial central, poupando a periferia pulmonar. Escavações, linfonodomegalias e derrame pleural são achados atípicos da pneumonia por esse agente etiológico.

Atividade 13

RESPOSTA: Segmentos apical e posterior dos lobos superiores e segmento superior dos inferiores. O bacilo de Koch é estritamente aeróbio, tendendo a permanecer em latência nos segmentos mais ricos em oxigênio do parênquima pulmonar listados.

Atividade 14 // Resposta: C

Comentário: A pneumonia por CMV caracteristicamente apresenta vidro fosco multifocal, bem como pequenos nódulos pulmonares. Escavação não é achado associado a esse agente etiológico.

Atividade 15

RESPOSTA: Uma manifestação tardia da aspergilose angioinvasiva é o chamado “sinal do crescente aéreo”, caracterizado por área circunferencial de radiolucência em nódulo ou consolidação, que costuma aparecer 2 ou 3 semanas após o início dos achados radiológicos do Aspergillus. Esse sinal indica a fase de recuperação da infecção, sendo um marcador de bom prognóstico.

Atividade 16 // Resposta: D

Comentário: Em pacientes HIV-positivos, a pneumocistose e o CMV cursam com predomínio de vidro fosco, sendo as principais considerações diagnósticas com padrão de pneumonia intersticial difusa naqueles acentuadamente imunodeprimidos. Os fungos costumam manifestar-se por meio de massas e nódulos maiores que 1,0cm, enquanto a tuberculose naqueles moderadamente imunodeprimidos apresenta padrão de doença pós-primária com predomínio de cavitações, consolidações e nódulos centrolobulares com aspecto de árvore em brotamento, indicando disseminação endobrônquica do bacilo de Koch. Em pacientes com CD4 inferior a 100céls/mm³, predominam achados típicos da forma primária, com lesões localizadas em sítios não usuais como os lobos médio e inferiores, bem como mais comumente ocorrem linfonodomegalias necróticas e nódulos miliares.

Atividade 17

RESPOSTA: Diante do grau de imunossupressão, apesar dos achados pulmonares inespecíficos, a principal consideração diagnóstica foi de tuberculose pulmonar disseminada em virtude do padrão de acometimento extrapulmonar, com envolvimento pleural e linfonodal e osteomielite femoral, complicada com abscessos musculares.

Atividade 18

RESPOSTA: A melhor maneira de confirmar o diagnóstico seria obter material para cultura das coleções de partes moles. Foi obtido material para baciloscopia e cultura através do aspirado das coleções da coxa esquerda, com detecção do bacilo da tuberculose por meio da técnica de bacilo álcool-ácido resistente. Após início da medicação tuberculostática, a paciente foi transferida para serviço de referência em infectologia para seguimento.

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Como citar a versão impressa deste documento

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